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Engineering D-limonene synthase down-regulation in orange fruit induces resistance against the fungus Phyllosticta citricarpa through enhanced accumulation of monoterpene alcohols and activation of defence

Publicado en:Molecular Plant Pathology. 19 (9): 2077-2093 - 2018-09-01 19(9), DOI: 10.1111/mpp.12681

Autores: Rodríguez, A; Kava, V; Latorre-García, L; da Silva, GJ ; Pereira, RG; Glienke, C; Ferreira-Maba, LS; Vicent, A; Shimada, T; Peña, L

Afiliaciones

Consejo Super Invest Cient IBMCP CSIC, Inst Biol Mol & Celular Plantas - Autor o Coautor
Fundo Defesa Citricultura Fundecitrus, Lab Biotecnol Vegetal, BR-14807040 Araraquara - Autor o Coautor
Inst Valenciano Invest Agr IVIA, Ctr Protecc Vegetal & Biotecnol - Autor o Coautor
Natl Agr & Biooriented Res Org NARO, Natl Inst Fruit Tree Sci NIFTS, Shizuoka - Autor o Coautor
Univ Fed Parana, Dept Genet, BR-81531980 Curitiba - Autor o Coautor
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Resumen

Terpene volatiles play an important role in the interactions between specialized pathogens and fruits. Citrus black spot (CBS), caused by the fungus Phyllosticta citricarpa, is associated with crop losses in different citrus-growing areas worldwide. The pathogen may infect the fruit for 20-24weeks after petal fall, but the typical hard spot symptoms appear when the fruit have almost reached maturity, caused by fungal colonization and the induction of cell lysis around essential oil cavities. D-Limonene represents approximately 95% of the total oil gland content in mature orange fruit. Herein, we investigated whether orange fruit with reduced d-limonene content in peel oil glands via an antisense (AS) approach may affect fruit interaction with P.citricarpa relative to empty vector (EV) controls. AS fruit showed enhanced resistance to the fungus relative to EV fruit. Because of the reduced d-limonene content, an over-accumulation of linalool and other monoterpene alcohols was found in AS relative to EV fruit. A global gene expression analysis at 2 h and 8 days after inoculation with P.citricarpa revealed the activation of defence responses in AS fruit via the up-regulation of different pathogenesis-related (PR) protein genes, probably as a result of enhanced constitutive accumulation of linalool and other alcohols. When assayed invitro and invivo, monoterpene alcohols at the concentrations present in AS fruit showed strong antifungal activity. We show here that terpene engineering in fruit peels could be a promising method for the development of new strategies to obtain resistance to fruit diseases.

Palabras clave

BiosynthesisCbsCitrus black spotCitrus sinensisD-limoneneDispersalEssential oilsExpressionFruitGenetic engineeringGuignardia citricarpaGuignardia-citricarpaIntramolecular lyasesIsomeraseLinaloolLinalool confers resistanceMetabolismMicrobiologyMonoterpenesPhyllosticta citricarpaPinene cyclase iProceduresResponsesSubsp citriSweet orangeTerpeneValencia oranges

Indicios de calidad

Impacto bibliométrico. Análisis de la aportación y canal de difusión

El trabajo ha sido publicado en la revista Molecular Plant Pathology debido a la progresión y el buen impacto que ha alcanzado en los últimos años, según la agencia WoS (JCR), se ha convertido en una referencia en su campo. En el año de publicación del trabajo, 2018, se encontraba en la posición 15/228, consiguiendo con ello situarse como revista Q1 (Primer Cuartil), en la categoría Plant Sciences. Destacable, igualmente, el hecho de que la Revista está posicionada por encima del Percentil 90.

Desde una perspectiva relativa, y atendiendo al indicador del impacto normalizado calculado a partir del Field Citation Ratio (FCR) de la fuente Dimensions, arroja un valor de: 2.57, lo que indica que, de manera comparada con trabajos en la misma disciplina y en el mismo año de publicación, lo ubica como trabajo citado por encima de la media. (fuente consultada: Dimensions Jun 2025)

De manera concreta y atendiendo a las diferentes agencias de indexación, el trabajo ha acumulado, hasta la fecha 2025-06-19, el siguiente número de citas:

  • WoS: 17
  • Scopus: 18
  • OpenCitations: 16

Impacto y visibilidad social

Desde la dimensión de Influencia o adopción social, y tomando como base las métricas asociadas a las menciones e interacciones proporcionadas por agencias especializadas en el cálculo de las denominadas “Métricas Alternativas o Sociales”, podemos destacar a fecha 2025-06-19:

  • El uso, desde el ámbito académico evidenciado por el indicador de la agencia Altmetric referido como agregaciones realizadas por el gestor bibliográfico personal Mendeley, nos da un total de: 56.
  • La utilización de esta aportación en marcadores, bifurcaciones de código, añadidos a listas de favoritos para una lectura recurrente, así como visualizaciones generales, indica que alguien está usando la publicación como base de su trabajo actual. Esto puede ser un indicador destacado de futuras citas más formales y académicas. Tal afirmación es avalada por el resultado del indicador “Capture” que arroja un total de: 56 (PlumX).

Con una intencionalidad más de divulgación y orientada a audiencias más generales podemos observar otras puntuaciones más globales como:

  • El Score total de Altmetric: 4.
  • El número de menciones en la red social X (antes Twitter): 9 (Altmetric).

Es fundamental presentar evidencias que respalden la plena alineación con los principios y directrices institucionales en torno a la Ciencia Abierta y la Conservación y Difusión del Patrimonio Intelectual. Un claro ejemplo de ello es:

  • El trabajo se ha enviado a una revista cuya política editorial permite la publicación en abierto Open Access.

Análisis de liderazgo de los autores institucionales

Este trabajo se ha realizado con colaboración internacional, concretamente con investigadores de: Brazil; Japan.

Existe un liderazgo significativo ya que algunos de los autores pertenecientes a la institución aparecen como primer o último firmante, se puede apreciar en el detalle: Primer Autor (Rodríguez León, Alejandro) y Último Autor (Pena, L).

el autor responsable de establecer las labores de correspondencia ha sido Pena, L.